viernes, 5 de diciembre de 2014

Sobre una estructura cuticular en el 4º segmento abdominal de los machos de Leptanilla

On a cuticular structure in the 4th abdominal segment of Leptanilla males

Mientras inspeccionaba al microscopio algunos machos de Leptanilla que tengo preparados en bálsamo de Canadá, llamó mi atención una sutil banda transversal que recorre la parte anterior del IV tergito abdominal (o lo que es lo mismo, la superficie dorsal del 2º segmento del gastro). En la siguiente imagen muestro la localización del IV segmento abdominal en un macho de Leptanilla:


Pronto advertí que otra banda similar se hallaba en el esternito de ese IV segmento abdominal (esto es, en la superficie inferior del 2º segmento del gastro). Para distinguir mejor estas finas estructuras utilicé un microscopio con contraste de fases, separando en algunos casos el III segmento abdominal.
La banda transversal del IV tergito abdominal consiste en una serie de estrías o surcos que se entrecruzan en varios puntos formando celdillas alargadas de un grosor de entre 3 y 10 micras, llegando a contarse 5 o 6 capas superpuestas de dichas celdillas. La banda, de aproximadamente 200 micras de anchura, recorre casi enteramente el tergito, en paralelo y muy cerca de su borde anterior:


 

La banda transversal del IV esternito abdominal es similar a la del tergito, pero más corta, de unas 110 micras de anchura, con estrías aparentemente más profundas y formada por 4 o 5 capas de celdillas superpuestas:



Si observamos ahora el gastro de un macho de Leptanilla en vista lateral, se aprecian dos leves depresiones en las superficies dorsal y ventral del IV segmento abdominal. Se corresponden exactamente con las bandas estriadas del tergito y del esternito. A mayor aumento se detectan en dichas depresiones unos finos dentículos (señalados con flechas negras en la siguiente imagen) indicativos del relieve generado en la cutícula por los surcos y elevaciones de la banda:


Esta banda estriada aparece en todos los machos de Leptanilla que he observado al microscopio –medio centenar–, incluyendo ejemplares de varios morfotipos. Es, por tanto, un carácter constante. Su particular escultura, y la ausencia de pilosidad, destaca sobre el resto de la superficie cuticular del IV segmento abdominal. En ningún otro segmento encontramos dicha estructura. ¿Qué función puede tener? Quizá sea un carácter irrelevante, derivado secundariamente de la arquitectura anatómica del abdomen. Quizá tenga funciones mecánicas o de movilidad del gastro vinculadas a un rasgo único del IV segmento abdominal de los machos de la subfamilia Leptanillinae: la no fusión del tergito con el esternito (Bolton, 1990).
Una segunda función podría ser la de servir de órgano estridulador. En tal caso, las bandas estriadas del IV segmento abdominal (que constituirían el pars stridens o fila) frotarían los respectivos bordes posteriores esclerotizados del tergito y del esternito del III segmento (que actuarían a modo de plectrum o rascador).
La estridulación se conoce en 5 subfamilias de hormigas: Myrmicinae, Pseudomyrmecinae, Ponerinae, Ectatomminae y Nothomyrmecinae (Hölldobler y Wilson, 1990; Ferreira et al, 2010). En todas ellas el plectrum se sitúa en el III segmento abdominal, y el pars stridens en el IV. Y siempre dorsalmente, en los tergitos, salvo estas tres excepciones: Nothomyrmecia macrops y Streblognathus aethiopicus tienen el órgano estridulador en los esternitos (Taylor, 1978; Ware, 1994); Rhytidoponera metalica, por partida doble, tanto en en el tergito como en el esternito (Whelden, 1960). En un extenso estudio que abarcó 1354 especies de hormigas pertenecientes a 205 géneros, Markl (1973) concluyó que todos los géneros de Pseudomyrmecinae tenían aparato estridulador, en Myrmicinae el 83%  y en Ponerinae el 48%.
En relación con los géneros de la subfamilia Leptanillinae, Baroni Urbani (1977) y Bolton (1990) afirmaron en sus respectivas revisiones que carecen de aparato estridulador, aunque dicha afirmación la basaron únicamente en la casta obrera. La posibilidad de que los machos de Leptanilla estridulen sería verdaderamente sorprendente. Ciertamente la estructura estriada que acabo de describir difiere notablemente de los órganos estriduladores típicos, provistos de numerosos surcos regularmente paralelos. Pero dicha estructura se halla precisamente en el IV segmento abdominal, donde se han localizado hasta ahora todos los órganos estriduladores de las hormigas. Quede constancia de esta mera hipótesis de trabajo, que requeriría para su confirmación de fotografías con microscopio electrónico de barrido, así como de experimentos y observaciones de comportamiento, principalmente la grabación en vivo de los diminutos machos de Leptanilla.

Referencias: 
  • BARONI URBANI C. 1977. Materiali per una revisione della sottofamiglia Leptanillinae Emery (Hymenoptera: Formicidae). Entomologica Basiliensia 2: 427-488.
  • BOLTON B. 1990. The higher classification of the ant subfamily Leptanillinae (Hymenoptera Formicidae). Systematic Entomology 15: 267-282.
  • FERREIRA R.S., POTEAUX C., DELABIE J.H.C., FRESNEAU D. & RYBAK F. 2010. Stridulations reveal cryptic speciation in Neotropical sympatric ants. PLoS ONE 5(12): e15363.
  • HÖLLDOBLER B, WILSON EO. 1990. The ants. Cambridge, Mass: Harvard University Press. 732 p.
  • MARKL H. 1973. The evolution of stridulatory communication in ants. In: Proceedings IUSSI VIIth International Congress, London, 10-15 September, 1973. Southampton: University of Southampton, pp. 258-265.
  • TAYLOR RW. 1978. Nothomyrmecia macrops: a living-fossil ant rediscovered. Science 201: 979-985.
  • WARE A. B. 1994. Factors eliciting stridulation by the ponerine ant Streblognathus aethiopicus Smith (Hymenoptera: Formicidae). Aggressive Behavior 2: 31-36. 
  • WHELDEN R. M. 1960. The anatomy of Rhytidoponera metallica F. Smith (Hymenoptera: Formicidae). Annals of the Entomological Society of America 53: 793-808.

miércoles, 15 de octubre de 2014

Leptanilla: ¿rareza o artefacto?

Leptanilla: rareness or artifact?

En un sugerente artículo Espadaler y López-Soria (1991) se preguntaban hasta qué punto eran verdaderamente raras y escasas algunas especies de hormigas mediterráneas difíciles de encontrar y ausentes en los listados faunísticos de muchas regiones. Durante 5 años muestrearon 400 m2 de un jardín urbano en Barcelona, colectando, junto a especies de amplia distribución, otras como Hipoponera abeillei, Cryptopone ochracea, Chalepoxenus muellerianus o Leptanilla sp. Concluyeron que tal rareza en ciertas especies era en parte un “artefacto” consecuencia de la falta de muestreos intensivos con los métodos adecuados (por ejemplo, en el caso de las especies hipogeas, el uso de las técnicas de lavado de tierras o el sistema de Berlese).
Tras más de 20 años desde la publicación del artículo, el tiempo está dando la razón a estos mirmecólogos españoles. En lo que al género Leptanilla se refiere, merece la pena recordar el balance de las dos campañas seguidas en las que he estado cavando en unos 100 m2 de un talud cercano a Madrid: en las muestras de tierra aparecieron 3 o 4 tipos de obreras pendientes de determinación, y, flotando en unas piscinas adyacentes a dicho talud, machos con 4 o 5 morfologías diferentes.

Talud donde se realizaron las excavaciones a la búsqueda de Leptanilla. Madrid

Fijémonos en uno de esos morfotipos de macho, el que he denominado provisionalmente Leptanilla sp Madrid-B, que recientemente encontré asociado a uno de los tipos de obreras.

Macho de Leptanilla sp Madrid-B

En la siguiente gráfica represento las capturas de estos machos en unas pequeñas piscinas del INIA (Madrid) entre julio y setiembre de 2013 y 2014.


Quedémonos ahora con el total de la recolección de 2014: 151 ejemplares recogidos minuciosamente, casi a diario y durante dos meses, flotando sobre una lámina de agua de 40 m2. Hagamos cálculos sobre una hectárea: si en 40 m2 de piscina se recogieron 151 ejemplares, en 10000 m2 circundantes podrían recogerse 37750. Consideremos seguidamente el tamaño poblacional de las colonias de Leptanilla; encontré 4 colonias que parecían estar completas: 101, 175, 227 y 196 obreras respectivamente, lo que da una media de 175 obreras por colonia. En la colonia de 227 obreras hallé asociados, bajo tierra, 7 machos de Leptanilla sp Madrid-B, por tanto un 3% del total de la colonia. Este porcentaje debe ser sensiblemente inferior al porcentaje real de machos, parte de los cuales podrían haber emergido ya al exterior. Supongamos que los machos constituyen, aproximadamente, un 10% del total de los individuos de la colonia. Tendríamos entonces que una colonia media de 175 individuos albergaría 17.5 machos. Finalmente, dividamos los 37750 machos caídos a lo largo del verano en una hectárea, entre 17.5, y obtendremos el número de colonias de Leptanilla sp Madrid-B para dicha parcela: 2157.
Dado que este morfotipo de Leptanilla supone, aproximadamente, el 25 % de la recolección anual de machos en las piscinas, el número total de nidos para las diferentes especies de Leptanilla en mi zona de excavación rondaría los 8000 por hectárea. Ciertamente esta cifra oscilará con mayor o menor amplitud, arriba o abajo, en función de diversos factores, como el meteorológico o el número de machos que produzcan las colonias. Pero puede concluirse razonablemente que estas hormigas primitivas y subterráneas, tradicionalmente consideradas de excepcional rareza, son relativamente abundantes, al menos localmente. Quizá en el futuro resulte ser un grupo más diverso y distribuido de lo hasta ahora imaginado.

Referencias:

Espadaler X., López-Soria L. 1991. Rareness of certain Mediterranean ant species: fact or artifact? Insectes Sociaux 38: 365-377.

martes, 2 de septiembre de 2014

Una trampa sencilla para capturar machos de Leptanilla

An easy trap for capturing Leptanilla males

En entradas pasadas he comentado al lector la enorme dificultad de colectar ejemplares de Leptanilla, sobre todo las diminutas obreras y reinas subterráneas. Los machos alados, en sus salidas al exterior, son capturados con mayor frecuencia, especialmente en piscinas o mediante trampas de captura en vuelo. Se trata, en todo caso, de minimizar paso a paso el factor azar. Para buscar obreras en cualquier localidad, conviene primero saber si hay machos. Si los hay, podemos tener una razonable certidumbre de que bastante cerca, bajo tierra, habitan las hembras (en mi caso las encontré en un radio inferior a 50 metros alrededor de las piscinas donde flotaban los machos). Una vez localizadas las primeras obreras –en mi caso tras dos meses de excavaciones– podemos volver a tener cierta seguridad de que habrá otras colonias a muy poca distancia. Tal ha sido mi experiencia durante dos campañas de verano: unas 15 colonias aparecieron cavando en un mismo frente de unos 10 metros de longitud.
De lo dicho se concluye el interés de encontrar los machos que vuelan en verano desde finales de junio a finales de setiembre, siempre que acompañe el buen tiempo. Si no se dispone de piscinas o albercas en la zona de búsqueda, podemos colocar pequeñas trampas. Recientemente comprobé, no sin sorpresa, que los machos de Leptanilla realizan vuelos de noche, y que son atraídos hacia las radiaciones ultravioletas emitidas por una linterna. Estos días he mejorado el sistema para hacer la trampa nocturna más autónoma. He adquirido en la tienda de Amazon una pequeña lámpara solar antimosquitos. Dicha lámpara, de 14 cm de ancho, emite luz led blanca o UV (a seleccionar con un interruptor) y está rodeada de una malla con voltaje para matar los mosquitos. En la parte superior se encuentra la placa solar que carga la batería durante el día. La pila AA de 600 mAh (NiMH) puede cambiarse por otra de más capacidad, por ejemplo de 2000 mAh. Dispone de un sensor que activa la lámpara al anochecer.


A los efectos de probarla para la captura de machos de Leptanilla, retiré el tubo largo que se utiliza para clavarla en tierra, así como la cubierta metálica protectora. Para evitar la electrocución de los insectos metí la lámpara en un tarro transparente, en cuyo fondo puse unas piedras para dar estabilidad al conjunto. El tarro lo coloqué dentro de una bandeja con agua.


Puse la trampa a unos 20 metros de la zona donde excavo (un talud situado 7 km al norte de Madrid), y la dejé allí el fin de semana del 30 al 31 de agosto de 2014. El 1 de setiembre por la mañana inspeccioné la bandeja: junto a una docena de polillas y varios mosquitos, había 5 machos de Leptanilla correspondientes a dos especies.


Este tipo de trampas de bajo coste, recargables por energía solar, puede servir a los mirmecólogos en la busca de estas raras hormigas. La visibilidad de la lámpara, y por tanto su efectividad, puede incrementarse inclinando o elevando el tarro transparente, o quizá poniendo un espejo debajo.

miércoles, 27 de agosto de 2014

Una web para las hormigas de España

A web for Spanish ants

Disponíamos, hasta hace poco, de dos excelentes webs dirigidas por Kiko Gómez y Xavier Espadaler: Formicidae.org y hormigas.org. La primera ha desaparecido y la segunda, hormigas.org, dedicada en exclusiva a las hormigas ibéricas, dejó de actualizarse.
El maestro y naturalista de Guadalajara José Alberto Fernández ha estrenado una nueva web, “Mirmecología”, centrada en las hormigas de España. En continuo progreso y periódicamente actualizada, muestra fichas de todas las especies, con mapas de distribución por provincias, tablas de vuelos y fotografías.


La web incluye, además, una sección con artículos mirmecológicos del autor que pueden descargarse. No deje el lector de echarles un vistazo: mirmecología y meteorología, un curioso método para eliminar el ácaro rojo, una guía didáctica para escolares…, y un interesantísimo artículo sobre la pronunciación de los nombres latinos con que se denominan a los diferentes taxones de hormigas.

Hay que felicitarse por la aparición de esta web, que será de gran utilidad para la comunidad creciente de expertos y aficionados a la mirmecología en España.

jueves, 14 de agosto de 2014

Un hallazgo inesperado: machos asociados a obreras en Leptanilla sp Madrid-B

An unexpected finding: worker-associated males in Leptanilla sp Madrid-B

[ABSTRACT. 7 males have been found associated with 227 workers and 4 larvae of Leptanilla sp Madrid-B. The colony was extracted from the soil sample by means of Berlese method. No queen appeared in the sample. This is the second time, after Ogata et al (1995), that such a male-worker association is found in the subfamily Leptanillinae.]

Precedentes
La taxonomía de la enigmática y primitiva subfamilia Leptanillinae está lastrada por la extrema dificultad de encontrar juntas todas las castas. Dos de los seis géneros de que se compone se han descrito únicamente en base a unos pocos machos. Una situación similar se da en las 44 especies conocidas del género Leptanilla. De las 21 especies descritas para el área mediterránea, 11 lo han sido en base a obreras y reinas, y 10 en base a machos (Ward y Sumnicht, 2012). Ello a dado lugar a una doble taxonomía con probables sinonimias pendientes de resolver.
En este sentido, Bolton (1990) planteó la necesidad de encontrar colonias completas de especies de la subfamilia Leptanillinae que contuvieran tanto hembras como machos. Cinco años después, Ogata et al (1995) descubrieron el macho asociado a las obreras de Leptanilla japonica. Scupola y Ballarin (2009) pusieron en duda este hallazgo argumentando que dicho macho fue encontrado aislado y en año diferente al del resto de castas. Sin embargo, una lectura atenta del artículo de Ogata et al (1995) deja bien claro la procedencia del macho: fue encontrado en estado de pupa por Masuko (1990, tabla 1) en una colonia compuesta por 100 obreras y 1 reina. Posteriormente, en el laboratorio, eclosionó el macho adulto que describieron Ogata et al (1995).
Más recientemente, se ha comenzado a secuenciar el ADN de algunas castas. Ward y Sumnicht (2012) han secuenciado varios genes de 3 tipos de machos localizados en la isla de Rodas con la esperanza de encontrar algún día obreras que permitan realizar los emparejamientos. Pero el problema sigue latente: encontrar juntos, o en zonas cercanas, machos y obreras. El caso de Australia es singular. Se ha descrito una sola especie en base a obreras, Leptanilla swani. Desde hace algunos años se han capturado machos aislados con cierta frecuencia, pero la adscripción de dichos machos a L. swani es todavía una mera suposición, según me ha transmitido personalmente el profesor Brian Heterick, experto en hormigas australianas. No cabe descartar que un análisis detenido de los machos colectados en Australia revele la existencia de nuevas especies. 
***
El hallazgo 
El pasado 1 de agosto de 2014, tras 5 semanas de excavaciones sin encontrar una sola Leptanilla, vi con sorpresa, flotando en la bandeja con agua del Berlese, numerosas obreras. La muestra de tierra la extraje de un talud junto a un arroyo seco situado 7 km al norte de Madrid. Cavé a una profundidad de entre 10 y 40 cm. La colonia estaba compuesta por 227 obreras entre las que, desafortunadamente, no estaba la reina. Los individuos los recogí cuidadosamente, uno a uno, con la punta de una aguja enmangada. Como operación final, filtré el agua de la bandeja a través de una fina tela de tul. Al ponerla bajo la lupa estereoscópica contemplé con asombro 7 machos del mismo tipo. ¡Eran machos de la colonia a la espera de emerger a la superficie! Desde mediados de julio este tipo de machos viene efectuando vuelos nupciales de acuerdo con las colectas que realizo en unas piscinas cercanas, constituyendo, aproximadamente, el 25% del total de machos capturados.
En la siguiente imagen muestro parte de las obreras y los 7 machos:

 Obreras y machos de Leptanilla sp Madrid-B

Este morfotipo de macho me era bien conocido. En otra entrada de este blog lo denominé provisionalmente Leptanilla sp Madrid-B, fácilmente distinguible de los otros morfotipos por su tamaño, cabeza ancha cuadrangular y gran genitalia con los estipes armados de largos y curvados apéndices. 


Este macho fue también el que filmé hace tiempo a cámara lenta durante un corto trayecto de vuelo, lo que me permitió analizar algunas características del mismo, como la frecuencia de aleteo (150/s) o la existencia de contactos dorsales entre las alas (fenómeno conocido como “clap and fling”, capaz de incrementar el coeficiente de elevación en insectos muy pequeños).
Queda por determinar la especie de estas obreras cuyos machos asociados acabo de hallar. Además de individuos adultos encontré una pupa de obrera y 4 larvas. La preparación en portaobjetos de una de estas larvas reveló un dato interesante: su mandíbula exodonta tiene 6 dentículos, uno menos que la de la larva de Leptanilla zaballosi (Barandica et al, 1994).

 Mandíbula de la larva de Leptanilla sp Madrid-B mostrando 6 dentículos

Referencias:
  • BARANDICA J.M., LÓPEZ F., MARTINEZ M.D., ORTUNO V.M. 1994. The larvae of Leptanilla charonea and zaballosi (Hymenoptera: Formicidae). Deutsche Entomologische Zeitschrift 41: 147-153.
  • BOLTON B. 1990. The higher classification of the ant subfamily Leptanillinae (Hymenoptera Formicidae). Systematic Entomology 15: 267-282.
  • MASUKO K. 1990. Behavior and ecology of the enigmatic ant Leptanilla japonica Baroni Urbani (Hymenoptera: Formicidae: Leptanillinae). Insectes Sociaux 37: 31-57.
  • OGATA K., TERAYAMA M., MASUKO K. 1995. The ant genus Leptanilla: discovery of the worker-associated male of L. japonica, and a description of a new species from Taiwan (Hy-menoptera: Formicidae: Leptanillinae). Systematic Entomology 20: 27-34.
  • SCUPOLA A., BALLARIN R. 2009. The genus Leptanilla Emery, 1870 in Sicily (Hymenoptera: Formicidae). Myrmecological News 12: 129-132.
  • WARD P.S., SUMNICHT T.P. 2012. Molecular and morphological evidence for three sympatric species of Leptanilla (Hymenoptera: Formicidae) on the Greek island of Rhodes. Myrmecological News 17: 5–11.


viernes, 8 de agosto de 2014

¿Vuelan de noche los machos de Leptanilla?

Do Leptanilla males fly at night?

Esta pregunta me la he hecho últimamente mientras recolecto a la luz del día, en unas pequeñas piscinas situadas al norte de Madrid, machos de Leptanilla de varias especies. En muchos casos los recojo vivos, recién caídos al agua. Los encuentro por las mañanas y por las tardes. Salen sin sincronización intercolonial, como una especie de goteo continuo de individuos a lo largo de todo el verano, desde primeros de julio a mediados de setiembre si el tiempo acompaña con altas temperaturas.
Esta asincronía de los vuelos debe responder a una particular forma de reproducción de la que, todavía, nada sabemos. ¿Buscan los machos caídos al suelo nidos nuevos en los que penetrar y fecundar a las reinas vírgenes? ¿Salen las reinas al exterior para atraer a los machos mediante feromonas? ¿Son las reinas poliándricas? ¿Por qué la genitalia de los machos de Leptanilla está excepcionalmente desarrollada? ¿Las colonias se escinden por fisión de una reina fecundada acompañada de parte de las obreras? ¿Cuántos machos produce una colonia…?
Sospechaba que estos minúsculos machos oculados de entre 1 y 2 mm también podían volar de noche, y ayer ideé un sencillo experimento para comprobarlo. Llené dos bandejas con agua y apunté sobre ellas una linterna ultravioleta a la que puse una pila de larga duración. Encendí la linterna a las 21:30, tras la puesta de sol, con una temperatura ambiente de 31º, y me fui.


Esta mañana, a las 8:15, me dispuse a mirar atentamente las bandejas. ¡Habían caído 3 machos correspondientes a dos especies!


Este dato parece indicar que, con altas temperaturas, los machos de Leptanilla no interrumpen su emergencia de la tierra, ni sus vuelos nupciales, cuando llega la noche. Verdaderamente curioso: vuelos asincrónicos, de día y de noche, durante todo el verano. Esta actividad nocturna de los machos en el exterior podría estar relacionada con aspectos desconocidos de la biología reproductiva de este enigmático género de hormigas hipogeas.

viernes, 4 de julio de 2014

Acicalado individual en obreras de Leptanilla sp (Madrid)

Self-grooming in workers of Leptanilla sp (Madrid)

[ABSTRACT: Self-grooming behaviour in workers of the ant Leptanilla sp collected at Madrid, Spain, is described and compared with that of Leptanilla japonica previously studied by K. Masuko (1990). Both grooming behaviours are much similar, showing some differences relating to the antennal, head and thorax grooming. Images and videos of self-grooming in Leptanilla are provided for the first time.] 

Introducción
El único trabajo sobre la biología de la enigmática y primitiva subfamilia Leptanillinae se lo debemos al investigador japonés K. Masuko (1990), que fue capaz de observar en laboratorio varias colonias vivas de Leptanilla japonica. En su exhaustivo y pionero estudio dedicó un apartado al acicalado o limpieza individual que realizan las obreras de dicha especie. EO Wilson (1962) sistematizó por primera vez las diferentes modalidades de acicalado en las hormigas, y DJ Farish (1972) aportó una útil terminología para este comportamiento que fue empleada por Masuko en su descripción. Yo haré uso también de la terminología de Farish, con algunas modificaciones, para describir el acicalado en Leptanilla sp (Madrid).
Leptanilla japonica se encuentra a 10500 Km de Leptanilla sp (Madrid), y probablemente le separen también millones de años de divergencia evolutiva. La curiosidad me llevó este pasado mes de junio de 2014 a buscar Leptanilla e intentar observar y comparar su acicalado. La conclusión de las observaciones realizadas es que ambas Leptanilla poseen un comportamiento de acicalado muy parecido, con algunas diferencias en cuanto a la limpieza de las antenas, la cabeza y el tórax que expondré en detalle. Además de fotografías muestro, por primera vez para este género, imágenes filmadas de dicha conducta.

Método y glosario
Dada la extrema miniaturización de esta especie subterránea y ciega, de aproximadamente 1.45 mm de longitud y un grosor inferior a 0.2 mm, las dificultades técnicas del empeño eran considerables. Las hormigas aparecieron en muestras de tierra excavada a una profundidad de entre 10 y 40 cm en un talud de un arroyo del río Manzanares situado 7 km al norte de Madrid. Para la extracción de las hormigas se empleó básicamente el sistema de Berlese: aplicar calor, mediante bombillas infrarrojas, sobre la tierra depositada en un cajón de 7 cm de altura provisto de una malla metálica en su fondo de 1.3 mm de luz. Debajo se colocaba una bandeja con agua para recibir a los microartrópodos que fueran cayendo en su huída del calor. En esas condiciones, entre el 80% y el 90% de los microartrópodos caían en 24 horas.
En tiempo tan escaso las Leptanilla flotaban todavía vivas, lo que permitía recogerlas con una tirita de papel secante que ponía en una placa Petri para su observación a la lupa estereoscópica. En pocos minutos, a veces segundos, las hormigas perdían la humedad adherida a su cutícula y se mostraban activas. El comportamiento de acicalado fue grabado con una cámara digital Canon EOS 700D  acoplada a la lupa, filmando a una velocidad a 50 fotogramas por segundo. Las tomas fueron posteriormente procesadas para reproducirlas a 20 fps y ralentizar así los movimientos para su análisis. Además de las filmaciones en vista dorsal, se hicieron algunas en vista lateral, que permitieron descubrir varios detalles imposibles de detectar dorsalmente. 
Para la descripción de los diferentes tipos de acicalado he empleado esta notación:

L1: pata delantera
L2: pata media
L3: pata trasera
Ipsilateral: “del mismo lado”
Contralateral: “del lado opuesto”

Acicalado. Estructura y función
El comportamiento de acicalado es universal en la familia Formicidae. Se trata de movimientos estereotipados, repetitivos y automatizados. A tal punto constituyen para cada especie patrones fijos de conducta, que es posible, como hizo Wilson (1962), sistematizarlos y ordenarlos, pudiendo tener valor clasificatorio y filogenético (Basibuyuk y Quicke, 1999). La función del acicalado puede cubrir un amplio espectro: mantener limpios de partículas los órganos sensoriales y la superficie corporal; eliminar posibles parásitos y microorganismos patógenos como hongos y bacterias; extender por frotamiento feromonas y sustancias cuticulares características de la colonia. Es probable que algunos comportamientos vinculados directamente a glándulas exocrinas -como los frotamientos de las patas contra la abertura de dichas glándulas- deriven evolutivamente de movimientos de acicalado.
La importancia del comportamiento de acicalado se hace patente en las estructuras anatómicas asociadas, particularmente en los espolones de las tibias. En la siguiente imagen (Fig. 1) muestro los espolones de las patas delantera, media y trasera de Leptanilla sp (Madrid).

(Fig. 1)

La morfología más sencilla es la de la pata media, provista de un único espolón simple. Le sigue la pata trasera, con un pequeño espolón simple y otro pectinado (con barbas o cerdas). La estructura más compleja, con diferencia, es la de la pata delantera, armada con un gran espolón pectinado junto a un basitarso curvado e igualmente pectinado. La horquilla formada por el espolón y el basitarso constituye la estrigila o aparato limpiador por el que pasarán antenas, piezas bucales, patas, partes de la cabeza, etc, durante el proceso de acicalado.
La distancia entre cerda y cerda es, aproximadamente, de 2 micras, capaz por tanto de filtrar finísimas partículas, incluyendo microorganismos.
La diferente complejidad estructural de los tres aparatos limpiadores se refleja en el número de conductas de acicalado en los que participan de forma activa: las patas delanteras en 4 tipos de acicalado, las patas traseras en 2, las patas medias, de manera aparentemente pasiva, sólo en sus frotamientos con otras patas.

Tipos de acicalado individual 
  1. Acicalado de las antenas
  2. Acicalado entre las patas delanteras y las piezas bucales 
  3. Acicalado de la cabeza
  4. Acicalado del tórax
  5. Acicalado del gastro
  6. Acicalado de las patas
En algunos de estos grupos (el acicalado de la cabeza y el de las patas) estableceré varias subdivisiones. Debe destacarse que los movimientos de los aparatos limpiadores van siempre acompañados, de forma simultánea, de movimientos de aproximación y facilitación de las estructuras que van a ser acicaladas. Además, en limpiezas que requieren posturas difíciles para la hormiga, se cumple un principio básico de equilibrio: la hormiga se apoyará en al menos tres puntos del sustrato, formando un trípode estable. Todos los tipos de acicalado acontecen estando la hormiga parada. Así, incluso cuando marcha, las habituales limpiezas antenales suponen breves detenciones de la obrera.

  1. Acicalado de las antenas (L1-Antena ipsilateral)
Masuko (1990) describió para L. japonica dos tipos diferentes de acicalado antenal: uno específico para el escapo y otro para el funículo. Mencionó también la limpieza de una antena con las dos patas delanteras actuando simultáneamente (L1-L1-Funículo).
En Leptanilla sp (Madrid) no he observado esa diferencia, y las limpiezas eran siempre entre una pata delantera y la antena ipsilateral (L1-Antena ipsilateral). Una misma antena puede ser limpiada varias veces, normalmente no más de tres consecutivas. Tras el acicalado de una antena es muy frecuente la limpieza de la antena contralateral.
La limpieza de la antena completa (escapo + funículo) comienza con dos movimientos simultáneos: la antena gira bruscamente hacia atrás y la pata ipsilateral se eleva sobre el cuerpo proyectándose hacia delante (Fig. 2).

(Fig. 2)

La estrigila se acopla entonces a la zona proximal o media del escapo, con el espolón por debajo y el basitarso por encima. A partir de ese momento el tarso gira hacia abajo, rodeando al escapo a modo de lazada (flecha verde en la Fig. 3). La cabeza, que se encuentra levantada por encima del resto del cuerpo, se inclina ahora hacia el lado de la antena, y la estrigila se desplaza a lo largo del escapo y del funículo mediante un movimiento hacia fuera de la pata (que permanece flexionada por la articulación tibio-femoral). Cuando la estrigila alcanza los últimos segmentos del funículo, la cabeza gira de nuevo hacia la posición horizontal, facilitando el impulso hacia delante de la antena, que escapa de la estrigila y retorna a su posición normal (Fig. 3).

(Fig. 3)

El proceso de acicalado antenal, desde el giro hacia atrás de la antena hasta su vuelta a la posición de inicio, pasando por la limpieza del escapo y del funículo con la estrigila, dura una media de 0,546 segundos (intervalo de confianza al 95%: 0,514-0,579; N = 94; SE = 0,016). (Fig. 4).

(Fig. 4)

De 105 limpiezas antenales observadas, 11 (10.5%) tuvieron su inicio en el extremo proximal del funículo en vez de en el escapo (94 casos, 89.5%). El proceso está sujeto a imprecisiones si no se coordinan adecuadamente los movimientos conjuntos de la antena, la pata y la cabeza. Por ejemplo, el acicalado puede fallar si la estrigila no encaja completamente en el escapo al inicio del proceso. Durante la limpieza de la cabeza, los tarsos extendidos tocan a veces los escapos, dando la impresión de ser más un contacto derivado que un acicalado específico del escapo como observó Masuko (1990) en L. japonica

  1. Acicalado entre las patas delanteras las piezas bucales (L1-Piezas bucales) 
La pata se proyecta por debajo de la cabeza (que está elevada sobre el resto del cuerpo e inclinada hacia abajo) y se posiciona entre las mandíbulas, que permanecen abiertas. En la Fig. 5 puede apreciarse cómo sobresalen el tarso y la tibia, en contacto con el labium. La pata realiza entonces movimientos hacia delante y hacia atrás que probablemente descargan en el saco infrabucal de la obrera las partículas filtradas y adheridas a la estrigila (Wilson, 1962). Normalmente, tras la limpieza de una pata sigue la limpieza de la pata contralateral.

(Fig. 5)

  1. Acicalado de la cabeza (L1-Cabeza-dorso), (L1-Cabeza-lateral) y (L1-Mandíbula) 
Masuko (1990) describió en L. japonica la limpieza de la superficie lateral de la cabeza y de la parte externa de la mandíbula por la pata delantera ipsilateral (respectivamente: L1-Cabeza-lateral y L1-Mandíbula). En Leptanilla sp (Madrid) se dan estos dos tipos de acicalado (Fig. 6, 7 y 8), pero puede observarse además un tercer tipo consistente en el acicalado de la superficie dorsal de la cabeza (L1-Cabeza-dorso).
Es frecuente observar cómo las dos patas delanteras se proyectan hacia delante, una paralela al borde ipsilateral de la cabeza, encajando en él la estrigila y desplazándola (flecha verde en las Figs. 6 y 7), y otra barriendo la superficie dorsal de la misma (flecha roja en las Figs. 6 y 7). Durante este acicalado conjunto la cabeza está elevada sobre el resto del cuerpo y girada hacia el lado contrario al de la pata que barre la superficie dorsal.

 (Fig. 6)

 (Fig. 7)


(Fig. 8)

  1. Acicalado del tórax (L1-Tórax) 
Según Masuko (1990) la obrera de L. japonica frota con ambas patas delanteras el dorso anterior del protórax y las pleuras del tórax (en el primer caso con los tarsos, antes de iniciar el acicalado de la cabeza, y en el segundo flexionando la tibia con el fémur mientras realiza movimientos en sierra).
En Leptanilla sp (Madrid) es probable que el tarso, al inicio del acicalado dorsal de la cabeza, frote también la parte anterior del protórax. No he observado los movimientos en sierra de las patas contra las pleuras del tórax, aunque es posible que haya contactos con las pleuras durante los frotamientos mutuos de las patas delanteras (L1-L1) (fotograma 1 de la Fig. 10).

  1. Acicalado del gastro (L3-Gastro) 
La obrera gira el eje longitudinal de los peciolos y del gastro unos 90º, acercando al mismo tiempo el gastro, sin levantarlo, a una de las patas traseras. El tarso y la tibia de dicha pata frotan entonces el borde ipsilateral y la superficie ventral del gastro (Fig. 9).

Fig. 9

  1. Acicalado de las patas (L1-L1), (L1-L1-L2), (L1-L1-L2-L3) y (L3-L3) 
(L1-L1). Estando la cabeza y el tórax levantados sobre las patas medias y traseras, la obrera frota una contra otra las patas delanteras, que quedan libres y no necesitan apoyarse sobre el sustrato (Fig. 10).

Fig. 10

(L1-L1-L2). Ambas patas delanteras y una pata media se frotan entre sí. El cuerpo se sostiene sobre las patas traseras y la pata media que no participa en el acicalado. El cuerpo se arquea levemente y su eje longitudinal gira unos 90º para facilitar el encuentro de las tres patas (Fig. 11).

Fig. 11

(L1-L1-L2-L3). Ambas patas delanteras se frotan contra la pata media y trasera del mismo lado. El cuerpo se sostiene sobre las patas media y trasera que no participan en el acicalado, y muy probablemente con alguna de las patas que se acicalan mientras se alternan en los frotamientos, o con el extremo del gastro o la cabeza tocando el sustrato. El cuerpo se arquea notablemente y su eje longitudinal gira unos 90º para facilitar el encuentro de las cuatro patas (Fig. 12).

Fig. 12

(L3-L3). Ambas patas traseras se frotan mutuamente debajo del gastro, que queda ligeramente levantado. El cuerpo se sostiene sobre las patas delanteras y medias (Fig. 13).

Fig. 13 

Varios tipos de acicalado pueden darse simultáneamente, por ejemplo el acicalado del gastro y el acicalado de la cabeza; o se encadenan en serie, por ejemplo: acicalado de la cabeza→acicalado de la antena→acicalado de las patas delanteras; o acicalado de la antena→acicalado de las piezas bucales.
En el siguiente video aparecen los distintos tipos de acicalado descritos para Leptanilla sp (Madrid):


***
Dos comportamientos extraños
Durante las observaciones detecté dos comportamientos que probablemente no tengan relación con el acicalado, y cuya función me es una incógnita:
Interacción L1-L2-L3-Antena ipsilateral. La obrera inicia un giro hacia un lado y arquea notablemente el cuerpo inclinando la cabeza hacia dicho lado. La antena ipsilateral queda extendida sobre el sustrato, y los tarsos de las patas ipsilaterales la sujetan hasta que la antena escapa de la sujeción mediante un impulso hacia delante. Pueden participar algunas de las patas ipsilaterales o las tres juntas (Fig. 14).

Fig. 14

Interacción Mandíbula-escapo. Con las mandíbulas cerradas y las antenas extendidas hacia delante en forma de V, la obrera abre al máximo una o ambas mandíbulas sobrepasando por fuera la posición de los respectivos escapos, sobre los que coloca los extremos mandibulares. Esta posición forzada y de muy corta duración genera una tensión patente en la forma brusca con la que las mandíbulas se separan de los escapos (Fig. 15).

Fig. 15

Quizá podría tratarse de algún tipo de tonificación o acomodación de los músculos o articulaciones. En el siguiente video se muestran ambas conductas:


Referencias: 
  • BASIBUYUK H, QUICKE D. 1999. Grooming behaviours in the Hymenoptera Insecta: Potential phylogenetic significance. Zoological Journal of the Linnean Society 125(3): 349-382.
  • FARISH DJ. 1972. The evolutionary implications of qualitative variation in the grooming behaviour of the Hymenoptera (Insecta). Animal Behavior 20: 662–676.
  • MASUKO K. 1990. Behavior and ecology of the enigmatic ant Leptanilla japonica Baroni Urbani (Hymenoptera: Formicidae: Leptanillinae). Insectes Sociaux 37: 31-57.
  • WILSON EO. 1962. Behavior of Daceton armigerum (Latreille), with a classification of self-grooming movements in ants. Bulletin of the Museum of Comparative Zoology 127: 401–422.


miércoles, 18 de junio de 2014

Movimientos peristálticos de la larva de Leptanilla

Peristaltic movements of the larva of Leptanilla

He capturado recientemente algunas larvas vivas de Leptanilla sp (Madrid). Colocadas sobre una gota de agua y puestas al miscroscopio óptico a 200 aumentos, pueden apreciarse los movimientos peristálticos del intestino, con el flujo y reflujo de partículas y líquidos a través del canal alimentario. El siguiente video muestra dichos movimientos en un recorrido en vista dorsal desde el ano hasta la cabeza.



lunes, 16 de junio de 2014

Leptanilla caminando de perfil

Leptanilla walking in profile view

En su obra El superorganismo (traducida este año al español por la editorial Katz), Hölldobler y Wilson (2008) comentan que las hormigas del ancestral género Leptanilla “son muy raras y tan difíciles de hallar que son pocos los entomólogos que han visto un individuo fuera de los museos”. Nuestro mirmecólogo Federico García comentó en este blog, a la vista de una obrera de Leptanilla caminando en vista dorsal, que había quedado hipnotizado con la secuencia…
Ofrezco ahora al lector otro pequeño video de una obrera de Leptanilla sp de 1.4 mm de longitud, capturada en Madrid hace unos días, caminando en vista lateral. Con esta perspectiva se aprecian bien los rápidos movimientos de las antenas de estas hormigas minúsculas, ciegas y subterráneas.

sábado, 10 de mayo de 2014

La larva aberrante de Leptanilla

The aberrant larva of Leptanilla

Los investigadores norteamericanos George C. Wheeler y Jeanette Wheeler dedicaron muchos años del pasado siglo a describir unas 800 larvas de distintas especies de hormigas. En 1988, en la introducción a su artículo sobre la larva de Leptanilla japonica, comentan lo siguiente:
"Hemos descrito previamente (1965) las larvas de tres especies de Leptanilla: revelierii Emery, swani Wheeler y escheri (Kutter). Ahora, gracias a la generosidad del Dr. Keiichi Masuko, podemos describir la cuarta. Normalmente no describimos ni ilustramos detalladamente más de una larva por género, pero las larvas de Leptanilla son tan extraordinarias que consideramos recomendable describir tantas como sea posible. Quizá así podamos convencer a los escépticos (incluyéndonos a nosotros mismos) de que tales criaturas existen realmente".
***
Las larvas del género Leptanilla presentan estenocefalia, esto es, una cabeza muy reducida, rasgo que comparten con las de los géneros Amblyopone y Myrmecina, y que conlleva el desplazamiento de los ganglios esofágicos de la cabeza a los primeros segmentos del tórax (Masuko, 2008). La estenocefalia permite que numerosas larvas de Leptanilla se puedan congregar a lo largo de los centípedos paralizados previamente por las obreras.
Pero los caracteres únicos que hacen de las larvas de Leptanilla algo excepcional y aberrante, son los siguientes: 
  1.  Un poro situado en el segmento abdominal IV por donde fluye directamente la hemolinfa larval de la que se alimentan principalmente las reinas.
  2. Una sorprendente estructura protorácica con la que las larvas se unen ventro-ventralmente al aparato maxilo-labial de las obreras para ser trasportadas. La larva se coloca boca arriba, horizontalmente, justo debajo del cuerpo de la obrera, y unida a ella mediante dicha estructura.
  3. Unas mandíbulas cuyos dentículos están orientados hacia fuera, es decir,  situados en el margen externo de las mandíbulas en vez de en el interno, lo que permite a las larvas rasgar y perforar la cutícula de la presa.

De entre los cerca de 900 individuos de Leptanilla que colecté el año pasado en Madrid –casi todos obreras y machos– había una única larva de 1.74 mm, muy probablemente correspondiente al último instar. En la siguiente imagen de dicha larva señalo los segmentos torácicos (T1, T2 y T3) y los primeros segmentos abdominales. En el segmento abdominal IV se ubica el poro secretor de hemolinfa.


Advierta el lector la dilatación tegumentaria de los segmentos abdominales V, VI y VII, dilatación que forma una especie de bolsa transparente. Consulté sobre ello al profesor Masuko (autor del único trabajo, ya clásico, sobre la biología de Leptanilla, 1990). Me respondió que dicha dilatación es frecuente también en sus muestras, y que debe ser consecuencia de los líquidos conservantes. Sugirió la posibilidad de que siendo segmentos que contienen alimento en el tracto digestivo (las manchas oscuras), pudieran ser especialmente susceptibles de dilatación.
En la siguiente fotografía señalo la mandíbula y la estructura protorácica de la larva:


Dado el carácter críptico de algunas especies de Leptanilla (con obreras morfológicamente muy parecidas), las larvas, y también los machos respectivos, pueden ser claves para la distinción taxonómica. La larva que colecté pertenece a un morfotipo de obreras que presenta similitudes con las de Leptanilla zaballosi, una especie citada de Madrid (López et al, 1994). En la siguiente imagen he dispuesto consecutivamente las mandíbulas de las larvas de Leptanilla ibéricas de las que tenemos descripciones: L. charonea y L. zaballosi (Barandica et al, 1994), L. revelierii (Wheeler and Wheeler, 1965) y Leptanilla sp (Madrid).


Como puede apreciarse, la larva de L. zaballosi tiene 6 dentículos, mientras que la que colecté en Madrid, Leptanilla sp, posee 4. Es probable, por tanto, que se trate de otra especie.

Referencias: 
  • BARANDICA J. M., LÓPEZ, F., MARTÍNEZ M. D., ORTUÑO V. M. 1994. The larvae of Leptanilla charonea and Leptanilla zaballosi (Hymenoptera: Formicidae). Deutsche Entomologische Zeitschrift 41/1(147): 153.
  • LÓPEZ F., MARTÍNEZ M. D., BARANDICA J. M. 1994. Four new Species of the Genus Leptanilla (Hymenoptera: Formicidae) from Spain. Relationships to Other Species. Sociobiology 24/2(1): 34.
  • MASUKO K. 1990. Behavior and ecology of the enigmatic ant Leptanilla japonica Baroni Urbani (Hymenoptera: Formicidae: Leptanillinae). Insectes Sociaux 37: 31-57.
  • MASUKO K. 2008. Larval Stenocephaly Related to Specialized Feeding in the Ant Genera Amblyopone, Leptanilla and Myrmecina (Hymenoptera: Formicidae). Arthropod Structure and Development 37.2: 109-17.
  • WHEELER G. C., WHEELER J. 1965. The Ant Larvae of the Subfamily Leptanillinae (Hymenoptera, Formicidae). Psyche 72:24-34.
  • WHEELER G. C., WHEELER J. 1988. The larva of Leptanilla japonica, with notes on the genus (Hymenoptera: Formicidae: Leptanillinae). Psyche 95:185-189.