Acicalado individual en obreras de Leptanilla sp (Madrid)

Self-grooming in workers of Leptanilla sp (Madrid)

[ABSTRACT: Self-grooming behaviour in workers of the ant Leptanilla sp collected at Madrid, Spain, is described and compared with that of Leptanilla japonica previously studied by K. Masuko (1990). Both grooming behaviours are much similar, showing some differences relating to the antennal, head and thorax grooming. Images and videos of self-grooming in Leptanilla are provided for the first time.] 

Introducción

El único trabajo sobre la biología de la enigmática y primitiva subfamilia Leptanillinae se lo debemos al investigador japonés K. Masuko (1990), que fue capaz de observar en laboratorio varias colonias vivas de Leptanilla japonica. En su exhaustivo y pionero estudio dedicó un apartado al acicalado o limpieza individual que realizan las obreras de dicha especie. EO Wilson (1962) sistematizó por primera vez las diferentes modalidades de acicalado en las hormigas, y DJ Farish (1972) aportó una útil terminología para este comportamiento que fue empleada por Masuko en su descripción. Yo haré uso también de la terminología de Farish, con algunas modificaciones, para describir el acicalado en Leptanilla sp (Madrid).

Leptanilla japonica se encuentra a 10500 Km de Leptanilla sp (Madrid), y probablemente le separen también millones de años de divergencia evolutiva. La curiosidad me llevó este pasado mes de junio de 2014 a buscar Leptanilla e intentar observar y comparar su acicalado. La conclusión de las observaciones realizadas es que ambas Leptanilla poseen un comportamiento de acicalado muy parecido, con algunas diferencias en cuanto a la limpieza de las antenas, la cabeza y el tórax que expondré en detalle. Además de fotografías muestro, por primera vez para este género, imágenes filmadas de dicha conducta.

Método y glosario

Dada la extrema miniaturización de esta especie subterránea y ciega, de aproximadamente 1.45 mm de longitud y un grosor inferior a 0.2 mm, las dificultades técnicas del empeño eran considerables. Las hormigas aparecieron en muestras de tierra excavada a una profundidad de entre 10 y 40 cm en un talud de un arroyo del río Manzanares situado 7 km al norte de Madrid. Para la extracción de las hormigas se empleó básicamente el sistema de Berlese: aplicar calor, mediante bombillas infrarrojas, sobre la tierra depositada en un cajón de 7 cm de altura provisto de una malla metálica en su fondo de 1.3 mm de luz. Debajo se colocaba una bandeja con agua para recibir a los microartrópodos que fueran cayendo en su huída del calor. En esas condiciones, entre el 80% y el 90% de los microartrópodos caían en 24 horas.

En tiempo tan escaso las Leptanilla flotaban todavía vivas, lo que permitía recogerlas con una tirita de papel secante que ponía en una placa Petri para su observación a la lupa estereoscópica. En pocos minutos, a veces segundos, las hormigas perdían la humedad adherida a su cutícula y se mostraban activas. El comportamiento de acicalado fue grabado con una cámara digital Canon EOS 700D  acoplada a la lupa, filmando a una velocidad a 50 fotogramas por segundo. Las tomas fueron posteriormente procesadas para reproducirlas a 20 fps y ralentizar así los movimientos para su análisis. Además de las filmaciones en vista dorsal, se hicieron algunas en vista lateral, que permitieron descubrir varios detalles imposibles de detectar dorsalmente. 

Para la descripción de los diferentes tipos de acicalado he empleado esta notación:

L1: pata delantera

L2: pata media

L3: pata trasera

Ipsilateral: “del mismo lado”

Contralateral: “del lado opuesto”

Acicalado. Estructura y función

El comportamiento de acicalado es universal en la familia Formicidae. Se trata de movimientos estereotipados, repetitivos y automatizados. A tal punto constituyen para cada especie patrones fijos de conducta, que es posible, como hizo Wilson (1962), sistematizarlos y ordenarlos, pudiendo tener valor clasificatorio y filogenético (Basibuyuk y Quicke, 1999). La función del acicalado puede cubrir un amplio espectro: mantener limpios de partículas los órganos sensoriales y la superficie corporal; eliminar posibles parásitos y microorganismos patógenos como hongos y bacterias; extender por frotamiento feromonas y sustancias cuticulares características de la colonia. Es probable que algunos comportamientos vinculados directamente a glándulas exocrinas -como los frotamientos de las patas contra la abertura de dichas glándulas- deriven evolutivamente de movimientos de acicalado.

La importancia del comportamiento de acicalado se hace patente en las estructuras anatómicas asociadas, particularmente en los espolones de las tibias. En la siguiente imagen (Fig. 1) muestro los espolones de las patas delantera, media y trasera de Leptanilla sp (Madrid).

(Fig. 1)

La morfología más sencilla es la de la pata media, provista de un único espolón simple. Le sigue la pata trasera, con un pequeño espolón simple y otro pectinado (con barbas o cerdas). La estructura más compleja, con diferencia, es la de la pata delantera, armada con un gran espolón pectinado junto a un basitarso curvado e igualmente pectinado. La horquilla formada por el espolón y el basitarso constituye la estrigila o aparato limpiador por el que pasarán antenas, piezas bucales, patas, partes de la cabeza, etc, durante el proceso de acicalado.

La distancia entre cerda y cerda es, aproximadamente, de 2 micras, capaz por tanto de filtrar finísimas partículas, incluyendo microorganismos.

La diferente complejidad estructural de los tres aparatos limpiadores se refleja en el número de conductas de acicalado en los que participan de forma activa: las patas delanteras en 4 tipos de acicalado, las patas traseras en 2, las patas medias, de manera aparentemente pasiva, sólo en sus frotamientos con otras patas.

Tipos de acicalado individual 

1. Acicalado de las antenas
2. Acicalado entre las patas delanteras y las piezas bucales 
3. Acicalado de la cabeza
4. Acicalado del tórax
5. Acicalado del gastro
6. Acicalado de las patas

En algunos de estos grupos (el acicalado de la cabeza y el de las patas) estableceré varias subdivisiones. Debe destacarse que los movimientos de los aparatos limpiadores van siempre acompañados, de forma simultánea, de movimientos de aproximación y facilitación de las estructuras que van a ser acicaladas. Además, en limpiezas que requieren posturas difíciles para la hormiga, se cumple un principio básico de equilibrio: la hormiga se apoyará en al menos tres puntos del sustrato, formando un trípode estable. Todos los tipos de acicalado acontecen estando la hormiga parada. Así, incluso cuando marcha, las habituales limpiezas antenales suponen breves detenciones de la obrera.

1. Acicalado de las antenas (L1-Antena ipsilateral)

Masuko (1990) describió para L. japonica dos tipos diferentes de acicalado antenal: uno específico para el escapo y otro para el funículo. Mencionó también la limpieza de una antena con las dos patas delanteras actuando simultáneamente (L1-L1-Funículo).

En Leptanilla sp (Madrid) no he observado esa diferencia, y las limpiezas eran siempre entre una pata delantera y la antena ipsilateral (L1-Antena ipsilateral). Una misma antena puede ser limpiada varias veces, normalmente no más de tres consecutivas. Tras el acicalado de una antena es muy frecuente la limpieza de la antena contralateral.

La limpieza de la antena completa (escapo + funículo) comienza con dos movimientos simultáneos: la antena gira bruscamente hacia atrás y la pata ipsilateral se eleva sobre el cuerpo proyectándose hacia delante (Fig. 2).

(Fig. 2)

La estrigila se acopla entonces a la zona proximal o media del escapo, con el espolón por debajo y el basitarso por encima. A partir de ese momento el tarso gira hacia abajo, rodeando al escapo a modo de lazada (flecha verde en la Fig. 3). La cabeza, que se encuentra levantada por encima del resto del cuerpo, se inclina ahora hacia el lado de la antena, y la estrigila se desplaza a lo largo del escapo y del funículo mediante un movimiento hacia fuera de la pata (que permanece flexionada por la articulación tibio-femoral). Cuando la estrigila alcanza los últimos segmentos del funículo, la cabeza gira de nuevo hacia la posición horizontal, facilitando el impulso hacia delante de la antena, que escapa de la estrigila y retorna a su posición normal (Fig. 3).

(Fig. 3)

El proceso de acicalado antenal, desde el giro hacia atrás de la antena hasta su vuelta a la posición de inicio, pasando por la limpieza del escapo y del funículo con la estrigila, dura una media de 0,546 segundos (intervalo de confianza al 95%: 0,514-0,579; N = 94; SE = 0,016). (Fig. 4).

(Fig. 4)

De 105 limpiezas antenales observadas, 11 (10.5%) tuvieron su inicio en el extremo proximal del funículo en vez de en el escapo (94 casos, 89.5%). El proceso está sujeto a imprecisiones si no se coordinan adecuadamente los movimientos conjuntos de la antena, la pata y la cabeza. Por ejemplo, el acicalado puede fallar si la estrigila no encaja completamente en el escapo al inicio del proceso. Durante la limpieza de la cabeza, los tarsos extendidos tocan a veces los escapos, dando la impresión de ser más un contacto derivado que un acicalado específico del escapo como observó Masuko (1990) en L. japonica. 

2. Acicalado entre las patas delanteras y las piezas bucales (L1-Piezas bucales) 

La pata se proyecta por debajo de la cabeza (que está elevada sobre el resto del cuerpo e inclinada hacia abajo) y se posiciona entre las mandíbulas, que permanecen abiertas. En la Fig. 5 puede apreciarse cómo sobresalen el tarso y la tibia, en contacto con el labium. La pata realiza entonces movimientos hacia delante y hacia atrás que probablemente descargan en el saco infrabucal de la obrera las partículas filtradas y adheridas a la estrigila (Wilson, 1962). Normalmente, tras la limpieza de una pata sigue la limpieza de la pata contralateral.

(Fig. 5)

3. Acicalado de la cabeza (L1-Cabeza-dorso), (L1-Cabeza-lateral) y (L1-Mandíbula) 

Masuko (1990) describió en L. japonica la limpieza de la superficie lateral de la cabeza y de la parte externa de la mandíbula por la pata delantera ipsilateral (respectivamente: L1-Cabeza-lateral y L1-Mandíbula). En Leptanilla sp (Madrid) se dan estos dos tipos de acicalado (Fig. 6, 7 y 8), pero puede observarse además un tercer tipo consistente en el acicalado de la superficie dorsal de la cabeza (L1-Cabeza-dorso).

Es frecuente observar cómo las dos patas delanteras se proyectan hacia delante, una paralela al borde ipsilateral de la cabeza, encajando en él la estrigila y desplazándola (flecha verde en las Figs. 6 y 7), y otra barriendo la superficie dorsal de la misma (flecha roja en las Figs. 6 y 7). Durante este acicalado conjunto la cabeza está elevada sobre el resto del cuerpo y girada hacia el lado contrario al de la pata que barre la superficie dorsal.

 (Fig. 6)

 (Fig. 7)

(Fig. 8)

4. Acicalado del tórax (L1-Tórax) 

Según Masuko (1990) la obrera de L. japonica frota con ambas patas delanteras el dorso anterior del protórax y las pleuras del tórax (en el primer caso con los tarsos, antes de iniciar el acicalado de la cabeza, y en el segundo flexionando la tibia con el fémur mientras realiza movimientos en sierra).

En Leptanilla sp (Madrid) es probable que el tarso, al inicio del acicalado dorsal de la cabeza, frote también la parte anterior del protórax. No he observado los movimientos en sierra de las patas contra las pleuras del tórax, aunque es posible que haya contactos con las pleuras durante los frotamientos mutuos de las patas delanteras (L1-L1) (fotograma 1 de la Fig. 10).

5. Acicalado del gastro (L3-Gastro) 

La obrera gira el eje longitudinal de los peciolos y del gastro unos 90º, acercando al mismo tiempo el gastro, sin levantarlo, a una de las patas traseras. El tarso y la tibia de dicha pata frotan entonces el borde ipsilateral y la superficie ventral del gastro (Fig. 9).

Fig. 9

6. Acicalado de las patas (L1-L1), (L1-L1-L2), (L1-L1-L2-L3) y (L3-L3) 

(L1-L1). Estando la cabeza y el tórax levantados sobre las patas medias y traseras, la obrera frota una contra otra las patas delanteras, que quedan libres y no necesitan apoyarse sobre el sustrato (Fig. 10).

Fig. 10

(L1-L1-L2). Ambas patas delanteras y una pata media se frotan entre sí. El cuerpo se sostiene sobre las patas traseras y la pata media que no participa en el acicalado. El cuerpo se arquea levemente y su eje longitudinal gira unos 90º para facilitar el encuentro de las tres patas (Fig. 11).

Fig. 11

(L1-L1-L2-L3). Ambas patas delanteras se frotan contra la pata media y trasera del mismo lado. El cuerpo se sostiene sobre las patas media y trasera que no participan en el acicalado, y muy probablemente con alguna de las patas que se acicalan mientras se alternan en los frotamientos, o con el extremo del gastro o la cabeza tocando el sustrato. El cuerpo se arquea notablemente y su eje longitudinal gira unos 90º para facilitar el encuentro de las cuatro patas (Fig. 12).

Fig. 12

(L3-L3). Ambas patas traseras se frotan mutuamente debajo del gastro, que queda ligeramente levantado. El cuerpo se sostiene sobre las patas delanteras y medias (Fig. 13).

Fig. 13 

Varios tipos de acicalado pueden darse simultáneamente, por ejemplo el acicalado del gastro y el acicalado de la cabeza; o se encadenan en serie, por ejemplo: acicalado de la cabeza→acicalado de la antena→acicalado de las patas delanteras; o acicalado de la antena→acicalado de las piezas bucales.

En el siguiente video aparecen los distintos tipos de acicalado descritos para Leptanilla sp (Madrid):

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Dos comportamientos extraños

Durante las observaciones detecté dos comportamientos que probablemente no tengan relación con el acicalado, y cuya función me es una incógnita:

Interacción L1-L2-L3-Antena ipsilateral. La obrera inicia un giro hacia un lado y arquea notablemente el cuerpo inclinando la cabeza hacia dicho lado. La antena ipsilateral queda extendida sobre el sustrato, y los tarsos de las patas ipsilaterales la sujetan hasta que la antena escapa de la sujeción mediante un impulso hacia delante. Pueden participar algunas de las patas ipsilaterales o las tres juntas (Fig. 14).

Fig. 14

Interacción Mandíbula-escapo. Con las mandíbulas cerradas y las antenas extendidas hacia delante en forma de V, la obrera abre al máximo una o ambas mandíbulas sobrepasando por fuera la posición de los respectivos escapos, sobre los que coloca los extremos mandibulares. Esta posición forzada y de muy corta duración genera una tensión patente en la forma brusca con la que las mandíbulas se separan de los escapos (Fig. 15).

Fig. 15

Quizá podría tratarse de algún tipo de tonificación o acomodación de los músculos o articulaciones. En el siguiente video se muestran ambas conductas:

Referencias: 

• BASIBUYUK H, QUICKE D. 1999. Grooming behaviours in the Hymenoptera Insecta: Potential phylogenetic significance. Zoological Journal of the Linnean Society 125(3): 349-382.
• FARISH DJ. 1972. The evolutionary implications of qualitative variation in the grooming behaviour of the Hymenoptera (Insecta). Animal Behavior 20: 662–676.
• MASUKO K. 1990. Behavior and ecology of the enigmatic ant Leptanilla japonica Baroni Urbani (Hymenoptera: Formicidae: Leptanillinae). Insectes Sociaux 37: 31-57.
• WILSON EO. 1962. Behavior of Daceton armigerum (Latreille), with a classification of self-grooming movements in ants. Bulletin of the Museum of Comparative Zoology 127: 401–422.